Han pasado 4 años, 7 meses y 10 días después de los eventos de Halo 3 y el Jefe Maestro y Cortana siguen vagando en el espacio en los remanentes de la Fragata UNSC Forward Unto Dawn. El 20 de Julio de 2557, Cortana logra detectar un horrible estruendo en la nave, lo que la obliga a despertar al Jefe Maestro sin antes decirle la razón por la cual lo despertó y qué es lo que ella hizo mientras él dormía. John abre su Cámara Criogénica, toma a Cortana y empieza a investigar qué es lo que pasa. Cortana logra detectar 2 cosas: dos Cruceros al lado de la Forward Unto Dawn y que se estrellarán en un planeta Forerunner. Cortana le dice al Jefe que active los misiles manualmente de la nave para destruir los Cruceros. John logra activar los misiles y destruir los Cruceros, pero la nave junto con él es atraída al interior del planeta por un pozo gravitatorio.

John junto a Cortana y los restos de la Dawn, caen en Requiem. John quiere regresar a casa para encontrar una solución al estado de rampancia de Cortana, abriéndose paso a través de las fuerzas del Covenant para localizar un cartógrafo. Cortana dice que la única información que pudo conseguir es que su ubicación es un Mundo Escudo llamado Requiem. También recibe una señal de una fuente desconocida, que definitivamente "no es Covenant", y sugiere la búsqueda de la señal. Ellos encuentran que la señal está siendo enviada desde una torre cerca del núcleo del planeta. Cortana abre un portal tan cerca como le es posible del núcleo, en eso un gran número de nuevos enemigos aparecen.